Bewertung prokaryontischer Gemeinschaften im Südwestatlantik

Scientific Reports Band 13, Artikelnummer: 12782 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Kontinentalhänge können einen wesentlichen Beitrag zur Meeresproduktivität und zum Kohlenstoffkreislauf leisten. Diese Regionen können unterschiedliche geologische Merkmale wie Salzdiapire und Pockennarben aufweisen, in denen ihre Vertiefungen als natürliche Sedimentfallen dienen können, in denen sich verschiedene Verbindungen ansammeln können. Wir untersuchten die prokaryotischen Gemeinschaften in Oberflächensedimenten (0–2 cm) und Untergrundsedimenten (18–20 oder 22–24 cm) aus einem Salzdiapir- und Pockennarbenfeld im Santos-Becken im Südwestatlantik. Die Metabarcodierung von 16 Proben ergab, dass Oberflächensedimente von der Archaeenklasse Nitrososphaeria dominiert wurden, während die Bakterienklasse Dehalococcoidia in unterirdischen Proben am häufigsten vorkam. Es wurde festgestellt, dass Sedimentschichten ein wesentlicher Faktor sind, der 27 % der Variabilität in der Zusammensetzung der Gemeinschaft erklärt. Es wurden jedoch keine signifikanten Unterschiede zwischen den geomorphologischen Merkmalen beobachtet. Wir führten auch eine metagenomische Analyse von drei Oberflächenproben durch und analysierten das gewonnene metagenomassemblierte Genom höchster Qualität, das zur Familie CSP1–5, Stamm Methylomirabilota, gehörte. Dieses nicht-methanotrophe Methylotrophe enthält Gene, die für die Methanoloxidation und die Wege des Calvin-Zyklus kodieren, sowie verschiedene Funktionen, die zu seiner Anpassung an Tiefseelebensräume und an schwankende Umweltbedingungen beitragen können. Durch die Integration von Metabarcoding- und metagenomischen Ansätzen berichteten wir, dass CSP1–5 in den Sedimentproben vom Hang des Santos-Beckens weit verbreitet ist, was auf die potenzielle Bedeutung des Methanolstoffwechsels in dieser Region hinweist. Schließlich argumentierten wir mithilfe eines phylogenetischen Ansatzes, bei dem in dieser Studie Methylomirabilota zugewiesene 16S-rRNA-Sequenzen mit denen aus einer öffentlichen Datenbank integriert wurden, dass die öffentlichen CSP1–5-Sequenzen möglicherweise fälschlicherweise als Methylomirabilaceae (die methanotrophe Klade) klassifiziert werden und daher die Rolle dieser Organismen und der Methanolkreislauf könnte auch in anderen Umgebungen vernachlässigt werden.

Die Kontinentalränder sind komplexe und einzigartige Umgebungen, die terrestrische und marine Prozesse miteinander verbinden und eine wichtige Rolle in den biogeochemischen Kreisläufen von Kohlenstoff und Stickstoff spielen1. Obwohl Kontinentalschelfs und -hänge nur 20 % der Meeresfläche ausmachen, können diese Regionen bis zu 50 % der Meeresproduktivität ausmachen2,3. Die Mineralisierung organischer Stoffe erfolgt in diesen Gebieten viel schneller als in Sedimenten im offenen Meer, sodass die regenerierten Nährstoffe schnell in ihren natürlichen Kreislauf zurückkehren können4,5. Kontinentalhänge weisen häufig eine Vielzahl physikalischer und geologischer Merkmale auf, die sich auf die Nährstoffverteilung und damit auf die Artenvielfalt auswirken können6. Diese Variabilität ist besonders wichtig für benthische Mikrobengemeinschaften, von denen bekannt ist, dass sie auf Änderungen der Nährstoffverfügbarkeit und des Kohlenstoffsubstrattyps reagieren7. Da mikrobielle Prozesse für die Biogeochemie der Ozeane und die Mineralisierung organischer Stoffe5 von wesentlicher Bedeutung sind, ist es von entscheidender Bedeutung, ihre Rolle in lokalen und regionalen Kohlenstoffkreisläufen zu verstehen.

Das Santos-Becken (SB) ist ein Randbecken am südwestlichen Atlantikrand. In dieser Region weist der obere bis mittlere Kontinentalhang ein starkes Gefälle auf und ist durch zahlreiche kilometergroße Meeresbodenmerkmale gekennzeichnet, darunter Pockennarben und ausgegrabene Salzdiapire8,9. Pockennarben sind kraterartige Vertiefungen, die durch die plötzliche Freisetzung von Flüssigkeit (vorwiegend Methan) in Form eines Gases oder einer Flüssigkeit an die Oberfläche entstehen10,11. Im Santos-Becken wird der Flüssigkeitsausstoß durch die Bewegung großer Salzmengen erleichtert, wodurch die oberen Sedimentschichten geschwächt werden9. Aufgrund der Gravitationskräfte zeigen diese Salzmassen eine vertikale Bewegung (Diapir), die auf der marinen Sedimentoberfläche freigelegt sein kann oder auch nicht8,12. Es wurde berichtet, dass das Pockennarbenfeld am südöstlichen Kontinentalhang mehr als neunhundert Vertiefungen enthält, die mit diesem geologischen Merkmal und Salzdiapiren in Zusammenhang stehen. Obwohl davon ausgegangen wird, dass es sich bei den meisten Pockennarben in diesem Gebiet nicht um aktives Versickern von Gas handelt, deuten akustische Daten und Metall-Proxys darauf hin, dass in einigen der Pockennarben kürzliche bis vor Kurzem versickernde Aktivitäten stattgefunden haben9,13,14,15,16. Darüber hinaus können die einzigartigen Eigenschaften des Meeresbodens in diesem Gebiet eine Vielzahl von Lebensräumen für vielfältige, aber noch wenig erforschte mikrobielle Gemeinschaften bieten17.

Kontinentalhänge weisen häufig eine hohe Sedimentansammlung und Ablagerung organischer Stoffe auf9,18. Darüber hinaus können die Vertiefungen als Pockennarben als natürliche Sedimentfallen dienen16, wo die Sedimentation verschiedener Verbindungen stattfinden kann, darunter Methanol, ein in der Meeresumwelt sehr häufig vorkommender reduzierter Kohlenstoff19,20. Dieser C1-Kohlenwasserstoff hat in dieser Umgebung einen schnellen Umsatz in der Größenordnung von einigen Tagen, was auf seine Bedeutung in biologischen Kreisläufen hinweist, hauptsächlich als Kohlenstoff- und Energiequelle für methylotrophe Mikroorganismen21,22.

Vielseitige Stoffwechselfähigkeiten bieten den mikrobiellen Gemeinschaften am Meeresboden unterschiedliche Strategien zur Kopplung mit oligotrophen und variablen Bedingungen. Die Bedeutung des C1-Metabolismus in Tiefseesedimenten wurde kürzlich von Torres-Beltrán et al. 23, einschließlich Methanoloxidation zu Formaldehyd. Die Autoren entdeckten auch Funktionen im Zusammenhang mit der Formaldehydoxidation am Kontinentalhang des südlichen Golfs von Mexiko. Dennoch erfordern die Identität, die Stoffwechselfähigkeiten und die Verbreitung dieser Organismen weitere Untersuchungen. Während einige methylotrophe Gruppen umfassend untersucht wurden, sind andere erst kürzlich aus Metagenom-assemblierten Genomen (MAGs) hervorgegangen. Hug et al. 24 beschrieb ein Genom eines nicht-methanotrophen Methylotrophen aus dem Stamm Methylomirabolota (ehemals NC10), einem Cluster, der vor allem für seine nitratabhängigen Methanotrophen bekannt ist, was Fragen hinsichtlich der phylogenetischen Grenzen der verschiedenen methylotrophen Gruppen in diesem Stamm aufgeworfen hat.

In dieser Studie verwendeten wir Metabarcoding und Metagenomik, um die prokaryotische Diversität in Oberflächen- und Untergrundsedimenten zu untersuchen, die im Pockmark- und Salzdiapirfeld am SB-Kontinentalhang gesammelt wurden. Darüber hinaus haben wir durch Genomrekonstruktion aus metagenomischen Daten das MAG eines Methylotrophen aus der Ordnung Methylomirabilales beschrieben, das in SB-Sedimenten weit verbreitet war. Wir untersuchten weiter seine Anpassungen an die Tiefseeumgebung und diskutierten dann seine potenziellen Stoffwechselfähigkeiten und Rollen im Kohlenstoffkreislauf entlang des SB-Kontinentalhangs.

Das Santos-Becken (SB) liegt am südlichen Kontinentalrand Brasiliens zwischen den Breiten 27° S und 26° N und erstreckt sich über eine Fläche von 3,5 × 105 km2. SB wird im Norden durch Alto de Cabo Frio und im Süden durch Cabo Santa Marta Grande in Alto de Florianópolis25 begrenzt. Aus hydrografischer Sicht ist das Untersuchungsgebiet im Übergang zwischen zwei Wassermassen lokalisiert, dem Südatlantischen Zentralwasser (SACW) und dem Antarktischen Zwischenwasser (AAIW) 33. Das SACW (T ≤ 18,5 °C, S ≥ 35,3) liegt auf der Pyknoklinebene, während das AAIW Temperaturen zwischen 3 und 6 °C und Salzgehalte zwischen 34,2 und 34,526,27,28 aufweist.

Wir haben Sedimentproben mit einem Edelstahl-Boxcorer BX-650 (Ocean Instruments, San Diego, Kalifornien, USA) (50 cm × 50 cm) mit einer maximalen Eindringtiefe von 60 cm gesammelt. Zylindrische Entkerner wurden verwendet, um Sedimente innerhalb des Kastenentkerners zu sammeln und gleichzeitig die Sedimentschichtung aufrechtzuerhalten. Die Sedimentkerne wurden mit sterilen Spateln in 2 cm dicke Schichten geschnitten, in Whirl-Pak-Beutel gegeben und dann bis zur Verarbeitung bei –20 °C gelagert. Für diese Studie haben wir acht Stationen mit Bathymetrie im Bereich von ungefähr 400 bis 800 m ausgewählt, darunter drei Stationen in Salzdiapiren, drei Stationen in Pockennarben und zwei Stationen im angrenzenden Meeresboden, die als Kontrollsedimente gelten, ohne Pockennarben und Einfluss von Salzdiapiren (Abb. 1). Wir verwendeten die oberflächliche (0–2 cm) und die tiefste Sedimentschicht (16–18 oder 22–24 cm), die im Folgenden als Oberflächen- bzw. Untergrundschichten bezeichnet werden (Tabelle S1).

Karte der Untersuchungsregion im Santos-Becken mit Hervorhebung der Probenahmestellen, an denen Strukturen im Zusammenhang mit Pockennarben und Salzwindeln am brasilianischen Kontinentalrand gefunden wurden.

DNA wurde aus 0,25 g Sediment mit dem Power Soil DNA Isolation Kit (Qiagen, Deutschland) gemäß den Angaben des Herstellers extrahiert. Die DNA-Integrität wurde durch Elektrophorese in 1 % (v/v) Agarosegel verifiziert und die Konzentration wurde mit dem Qubit dsDNA HS-Assay-Kit (Thermo Fisher Scientific, Waltham, MA, USA) bestimmt. Die hypervariable Region V4–V5 der 16S-rRNA-Sequenz wurde mit den Universalprimern 515F und 926R29,30 amplifiziert. Die anfängliche PCR-Reaktion bestand aus einem Denaturierungsschritt bei 95 °C für 3 Minuten, gefolgt von 35 Zyklen mit 95 °C für 30 Sekunden, einem Annealing bei 57 °C für 30 Sekunden, einer Verlängerung bei 72 °C für 30 Sekunden und einer abschließenden Verlängerung bei 72 °C für 5 Min. Die Vorbereitung und Sequenzierung der Bibliothek wurde von Mr DNA/Molecular Research (Shallowater, TX, USA) unter Verwendung der Illumina Miseq-Plattform (2 × 250 bp-System) durchgeführt. 16S-rRNA-Sequenzierungsdaten sind im National Center for Biotechnology Information Sequence Read Archives unter der BioProject-ID PRJNA818533 verfügbar.

Nach der Sequenzierung wurden Paired-End-Lesevorgänge zunächst importiert und in die QIIME2-Softwareversion 2019.1031 demultiplext. Es wurde eine grafische Überprüfung der Qualitätsprofile durchgeführt, Messwerte mit geringer Qualität (unter Phred-Score 30) wurden beschnitten und die Chimären wurden mit Hilfe der Dada2-Software entfernt32. Nach der Qualitätskontrolle wurden die Amplikonsequenzvarianten (ASVs) mithilfe der Dada2-Software im QIIME2-Paket bestimmt. Die Taxonomie wurde über den Feature-Classifier Classify-Sklearn und die SILVA-Datenbank Version 138 zugewiesen. ASV-Reichhaltigkeits-, Chao1- und Shannon-Diversitätsindizes wurden mit Phyloseq33 und veganen Paketen34 berechnet, und ggplot233 wurde für die grafische Darstellung in R Version 4.1.0 (R Development) verwendet Mannschaft, 2018). Die Normalität der Varianzen wurde mit dem Shapiro-Wilk-Test bewertet. Ähnlichkeiten zwischen Proben und Standortgruppen wurden unter Verwendung einer ordiniert gewichteten, normalisierten Unifrac-Distanz untersucht und durch nichtmetrische mehrdimensionale Skalierung (NMDS) visualisiert. Alpha-Diversität, statistische Analyse und Datenvisualisierung wurden in R mit dem Phyloseq-Paket33 durchgeführt. Unterschiede in den mikrobiellen Gemeinschaften zwischen Standorten und Tiefen wurden durch permutationelle multivariate Varianzanalyse (PERMANOVA)35 bewertet.

Wir führten eine metagenomische Schrotflintenanalyse von drei Oberflächensedimentproben der folgenden Stationen durch: 259 (Diapirgebiet), 260 (Diapirgebiet) und 255 (Kontrollgebiet). Die metagenomischen Bibliotheken wurden mit dem Nextera XT DNA Library Prep Kit (Illumina, San Diego, CA, USA) erstellt und die Sequenzierung wurde im Rahmen von auf der Illumina Hiseq-Plattform (2 × 150 pb-System) im Marine Biology Laboratory des Woods Hole Institute durchgeführt die „Zählung des Projekts Deep Life“ des Deep Carbon Observatory. Rohdaten wurden durch die SICKLE-Software mit Phred > 30 gefiltert und dann für die Genomrekonstruktion über die Anvi'o-Pipeline Version 7.134 verwendet. Die Co-Assemblierung wurde mit der Megahit-Software36 durchgeführt und die Contigs mit einer Größe > 4000 bp wurden für das Binning über die CONCOCT-Software37 ausgewählt. Die Bins wurden manuell mit anvi-refine34 verfeinert und anschließend mit CheckM v. 1.0.738 qualitätsgeprüft. MAGs wurden taxonomisch auf der Grundlage der Genomphylogenie gemäß dem Klassifizierungsworkflow (classify_wf) aus dem Genome Taxonomy Database Toolkit (GTDB-Tk v. 1.3.0) und der Genome Taxonomy Database (GTDB; Version 202) klassifiziert. Metagenom-Rohsequenzen sind im GenBank-Repository unter der BioProject-ID PRJNA818670 verfügbar.

Für weitere Analysen wählten wir das MAG mit den höchsten Qualitätswerten aus, das SB_MAG_00001 (94,2 % Vollständigkeit und 2,1 % Kontamination), das dem Methylomirabilota-Stamm (ehemals NC10-Stamm) zugeordnet ist. Vorhersage und Annotation von ORFs wurden mit Prokka v.14.540 durchgeführt. Ghost-KOALA (genus_prokaryotes) und das SEED-Subsystem bis RASTtk40 wurden für funktionelle Annotationen der vorhergesagten Proteinsequenzen verwendet. Dazu wurden das MetabolismHMM-Tool Version 1.9 (https://github.com/elizabethmcd/metabolisHMM) und das DRAM-Tool (Distilled and Refined Annotation of Metabolism) Version 1.2.4 (https://github.com/shafferm/DRAM) verwendet Kommentieren Sie Gene im Zusammenhang mit dem Schwefel-, Stickstoff- und Kohlenstoffstoffwechsel. Die Abdeckung und relative Häufigkeit des MAG im Verhältnis zu seiner Co-Assembly-Sequenzbibliothek wurde mit Bowtie2 2.3.241 geschätzt. Das MAG wurde in Figshare unter https://doi.org/10.6084/m9.figshare.20080031 hinterlegt.

Ein phylogenetischer Baum wurde erstellt, um die phylogenetischen Beziehungen zwischen Mitgliedern des Stammes Methylomirabilota zu überprüfen, die aus unseren Sedimentproben durch Metabarcoding und Metagenomik gewonnen wurden. Zuerst haben wir alle diesem Stamm zugeordneten Sequenzen ausgewählt, die in unseren 16S-rRNA-Sequenzierungsdaten (23 ASVs) gefunden wurden, und dann die 16S-rRNA-Sequenz aus dem MAG SB_MAG_00001 mithilfe der Barrnap-Software (Version 0.9, https://github.com/tseemann) extrahiert /barrnap). Darüber hinaus wurden 16S-rRNA-Sequenzen aus drei Referenzgenomen aus der Ordnung Methylomirabilaliles extrahiert, die im NCBI (National Center for Biotechnology Information) verfügbar sind: Candidatus Methylomirabilis oxyfera (Ca. M. oxyfera) (NCBI:txid671143), Candidatus Methylomirabilis limnetica (Ca . M. limnetica) (NCBI: txid671143) und NC10-Bakterium CSP1-5 (NCBI: txid1640516). Schließlich verwendeten wir alle in der SILVA-Datenbank verfügbaren 16S-rRNA-Sequenzen, die mindestens 95 % Identität mit unseren Methylomirabilota-16S-rRNA-Sequenzen und der aus unserem MAG SB_MAG_00001 (34 Sequenzen) extrahierten 16S-rRNA-Sequenz zeigten. Die Referenzsequenzen aus der SILVA-Datenbank wurden aus marinen und terrestrischen Ökosystemen abgerufen.

Alle Sequenzen wurden mithilfe der Mega Dieser Algorithmus berechnet eine ungefähre Abstandsmatrix zwischen Sequenzpaaren basierend auf Alignment-Scores. Der phylogenetische Baum wurde mit der Maximum-Likelihood-Methode mit Bootstrap-Replikationen von 999 erstellt.

Die 16S-rRNA-Gensequenzierung der 16 Proben ergab insgesamt 573.850 qualitätsgefilterte Lesevorgänge, aufgeteilt in 11.034 Amplikonsequenzvarianten (ASVs) (0,03 Cut-off). Davon wurden 9244 ASVs den Bakterien und 1788 den Archaeen zugeordnet. Der Reichtum und die Vielfalt, die mithilfe der Chao1- und Shannon-Indizes (Tabelle S2) bewertet wurden, änderten sich bei den untersuchten Meeresbodentypen (Kontrolle, Diapir, Pockmark) und zwischen den beiden Sedimentschichten (Oberflächen- und Untergrundschichten) nicht signifikant (Tabelle S3).

Oberflächensedimente wurden auf allen Meeresbodentypen von der Archaeenklasse Nitrososphaeria (Crenarchaeota) dominiert und machten bis zu 25 % der taxonomischen Zuordnungen aus (Abb. 2). Nitrososphaeria ist eine der am weitesten verbreiteten Archaeenklassen und kommt in einer Vielzahl von Umgebungen vor44,45, einschließlich Meerwasser und Sedimenten46,47. Es umfasst chemolithoautotrophe Ammoniak-oxidierende Taxa, die eine wichtige Rolle im marinen Stickstoff- und Kohlenstoffkreislauf spielen48. Alpha- und Gammaproteobakterien machten zwischen 11 und 18 % der ASV-Zuweisungen aus. Diese Klassen wurden auch als Teil der dominanten Gruppen in benthischen Meeresumgebungen, einschließlich Pockmark-Sedimenten, gemeldet45,49,50,51,52.

Balkendiagramme, die die relative Häufigkeit von Bakterien- und Archaeenklassen in den im Santos-Becken gesammelten Kontroll-, Diapir- und Pockmark-Sedimentproben zeigen. Oberfläche = 0–2 cm und Untergrund = 16–18 cm oder 22–24 cm.

Die Klasse NB1-J, die zuvor in Sedimentproben von aktiven Pockmarks52 beschrieben wurde, wurde in Oberflächensedimenten des SB nachgewiesen. Die Klasse Methylomirabilia aus dem Stamm Methylomirabilota (ehemals NC10) wurde in allen Oberflächenproben mit einer durchschnittlichen Häufigkeit von etwa 2,6 % gefunden. Mitglieder dieser Klasse wurden in den unterschiedlichsten Umgebungen identifiziert, von Süßwasser bis hin zu Salzwasser, und umfassen methanotrophe und nicht-methanotrophe methylotrophe Taxa24,53,54.

In den unterirdischen Proben machten die Dehalococcoidia bis zu 24 % der Gemeinschaften aus. Einige Mitglieder dieser Klasse können eine Organohalogenid-Atmung durchführen, eine anaerobe Atmung, bei der halogenierte organische Verbindungen als terminale Elektronenakzeptoren für die Wasserstoffoxidation verwendet werden55. Die mikrobielle Dehalogenierung spielt eine wichtige Rolle für das Funktionieren des Halogenkreislaufs, und viele dieser Organismen kommen in der Meeresumwelt vor, hauptsächlich in unterirdischen Sedimenten55,56. Die Klasse Phycisphaerae (Phylum Planctomycetota) war ebenfalls in allen Untergrundproben von SB weit verbreitet und erreichte bis zu 17 % der Gemeinschaften. Diese Organismen sind aerob oder fakultativ anaerob und besiedeln eine Vielzahl von Ökosystemen, von aquatischen bis terrestrischen und sogar extremen Umgebungen wie Wüsten-, Salz- und Thermalböden57,58,59,60.

Desulfobakterien, eine Klasse, von der bekannt ist, dass sie sulfatreduzierende Bakterien enthält, die eine Schlüsselfunktion im Schwefelkreislauf und in der anaeroben Atmung haben61, wiesen eine relative Häufigkeit zwischen 0,2 und 9,8 % der unterirdischen Gemeinschaften auf. Die in allen analysierten Proben vorkommende Methylomirabilia-Klasse machte etwa 1,5 % der Gemeinschaften in den unterirdischen Proben aus. Nitrososphaeria machte in den tiefsten Schichten einen viel geringeren Anteil aus als in den Oberflächenproben. Im Gegensatz dazu wurde eine andere Crenarchaeota-Klasse, die Bathyarchaeia, in höheren Anteilen in den unterirdischen Sedimenten gefunden. Diese Organismen sind weit verbreitet und kommen in Meeressedimenten häufig vor. Allerdings sind die Umweltfaktoren, die ihre Verbreitung steuern, derzeit unklar62. Sie sind metabolisch vielfältig und wurden von Lazar et al. 63 als Abbaumittel für aromatische Verbindungen und widerspenstige organische Stoffe. Die acetogene Fähigkeit zur lithotrophen Synthese von Acetat aus anorganischem Kohlenstoff wurde ebenfalls durch MAG-Studien nahegelegt, ebenso wie die potenzielle Fähigkeit zur Metabolisierung von Methan; Allerdings wurden diese Stoffwechselvorgänge noch nicht durch physiologische Studien bestätigt, da sie noch nicht unter Laborbedingungen kultiviert wurden53,64.

Laut PERMANOVA-Analyse war die Art des Meeresbodens kein wesentlicher Faktor, der die Zusammensetzung der Gemeinschaften beeinflusste (Tabelle S4). Im Gegensatz dazu wurden 27 % der Gemeinschaftsvariabilität (p < 0,001) durch die vertikalen Sedimentschichten erklärt – Oberfläche (0–2 cm) versus Untergrund (16–18 cm oder 22–24 cm). Diese Ergebnisse stimmen mit früheren Studien überein, die bemerkenswerte Unterschiede in den prokaryotischen Gemeinschaften entlang der Sedimentschichten zeigten, was auf die starken Veränderungen der physikalischen und chemischen Bedingungen mit der Tiefe zurückzuführen ist17,49,65,66. Ein weiteres interessantes Muster wurde durch die NMDS-Ordination entdeckt, bei der alle Oberflächensedimentgemeinschaften in einem dichten Cluster konzentriert waren, was auf eine hohe Ähnlichkeit in ihrer Zusammensetzung hinweist, während bei Proben unter der Oberfläche eine geringere Ähnlichkeit beobachtet wurde (Abb. 3). Da Oberflächensedimente in direktem Kontakt mit der pelagischen Umgebung stehen, unterliegen ihre biotischen und abiotischen Eigenschaften stärkeren Einflüssen durch die jüngsten Ablagerungsprozesse und den Austausch mit der Wassersäule. Dieser Aspekt trägt auch zur höheren Verfügbarkeit von organischem Kohlenstoff bei67,68. Darüber hinaus sind in den Oberflächensedimenten häufig hochenergetische Elektronenakzeptoren wie Sauerstoff und Nitrat vorhanden69. Im Gegensatz dazu können tiefere Sedimentschichten Ereignisse während der Ablagerung widerspiegeln, wie beispielsweise unterschiedliche Sedimentationsraten70, die entlang des Kontinentalhangs variieren können71,72.

Nichtmetrische mehrdimensionale Skala (NMDS) der Sedimentgemeinschaften an der Oberfläche (0–2 cm) und unter der Oberfläche (16–18 cm oder 22–24 cm). Spannung = 0,011177. Geometrische Formen weisen auf Sedimentschichten hin und Farben auf Sammelstellen.

Die Kernmikrobiomanalyse unterstützte diese gegensätzlichen Muster hinsichtlich der Gemeinschaftsähnlichkeit beim Vergleich von Oberflächen- und Untergrundschichten weiter. In dieser Analyse haben wir gefragt, ob es ASVs geben würde, die allen Proben innerhalb jeder Schicht sowie allen Proben unabhängig von der Schicht (zentrales Kernmikrobiom) gemeinsam sind. Während 80 ASVs von allen Oberflächensedimentproben (Oberflächenkernmikrobiom) gemeinsam genutzt wurden, die archaische und bakterielle Taxa von zehn verschiedenen Phyla umfassten, bestand das Kernmikrobiom aus den tiefen Schichten nur aus zwei ASVs, die auch das zentrale Kernmikrobiom waren, d. h. in allen Proben vorhanden (Tabelle S5). Diese beiden ASVs wurden gemäß der SILVA-Datenbank v.138 den Familien Methylomirabilaceae und Hyphomicrobiaceae zugeordnet. In zwei kürzlich in Tiefseesedimenten des Santos-Beckens durchgeführten Studien wurde berichtet, dass der Stamm Methylomirabolota in verschiedenen Bathymetrien (von 450 bis 1250 m)17 und in mit Methan angereicherten Gebieten73 zu den dominanten Gruppen zählt. Die Familie der Hyphomicrobiaceae (Alphaproteobakterien) wurde in mehreren marinen und nichtmarinen Lebensräumen identifiziert74,75 und ist morphologisch und physiologisch vielfältig, wobei die meisten ihrer Mitglieder bekanntermaßen einen aeroben chemoheterotrophen Stoffwechsel betreiben. Einige Vertreter, beispielsweise Mitglieder der Gattung Hyphomicrobium, können jedoch durch Denitrifikation oder Fermentation anaerob wachsen75. Interessanterweise umfasst die Familie der Hyphomicrobiaceae ebenso wie die Methylomirabilales auch Methanol assimilierende Vertreter24,76,77, was darauf hindeutet, dass C1-metabolisierende Organismen im untersuchten Gebiet weit verbreitet sein könnten. Es bestehen jedoch noch viele Wissenslücken über die Dynamik methylotropher Mikroorganismen und ihre Stoffwechselfähigkeiten in Tiefseesedimenten.

Die aus drei Oberflächensedimentproben erstellte metagenomische Bibliothek ergab 77.922.888 Rohdaten. Nach der Qualitätsfilterung betrug die Anzahl der Lesevorgänge pro Probe 23.406.011 (Surface_255), 19.431.982 (Surface_259) und 22.090.471 (Surface_260). Die gemeinsame Zusammenstellung führte zu 108.018 Contigs (> 1000 bp, N50 = 1492 bp), die gemäß den von Bowers vorgeschlagenen Genomqualitätsstandards weiter in 34 MAGS eingeteilt wurden: zwei Entwürfe hoher, sechs mittlerer und 26 niedriger Qualität et al. 78 (Tabelle S6). SB_MAG_00001 wies die höchsten Qualitätsparameter auf (Vollständigkeit von 94,2 % und Kontamination von 2,1 %) und repräsentierte 0,4 % der kartierten Lesevorgänge (30-fache Abdeckung). Gemäß der phylogenomischen Analyse des GTDB-Tk wurde dieses MAG der Ordnung Methylomirabiles, Familie CSP1-5, zugeordnet (ANI von 97,77 % mit CSP1-5 sp001443495 als nächstgelegenem repräsentativem Genom).

In Anbetracht der präsentierten Daten ist es bemerkenswert, dass für Mitglieder der Methylomirabilales-Ordnung, die durch die verschiedenen Sequenzierungsansätze in unserer Studie ermittelt wurden, gegensätzliche taxonomische Zuordnungen beobachtet wurden. Bei der Verwendung der Datenbank SILVA v.138 zur Klassifizierung von 16S-rRNA-Sequenzen wurden alle ASVs aus der Ordnung Methylomirabilales der Familie Methylomirabilaceae zugeordnet (einschließlich eines der beiden ASVs aus dem zentralen Kernmikrobiom). Im Gegensatz dazu wurde das Genom von SB_MAG_00001 laut GTDB-Tk in die Familie CSP1-5 eingeordnet. Obwohl Methylomirabilales immer noch ein wenig bekanntes Taxon ist, könnte dieser Unterschied in der Taxonomie wichtige Auswirkungen auf unsere Schlussfolgerungen zur mikrobiellen Funktion und zum Kohlenstoffkreislauf haben, da diese Familien über unterschiedliche wichtige Stoffwechselfunktionen verfügen.

Bis heute gibt es keine isolierte Kultur aus der Ordnung Methylomirabilales. Die am häufigsten untersuchten Organismen gehören zur Familie der Methylomirabilaceae (Ca. Methylomirabilis oxyfera, Ca. M. limnetica und Ca. M. lanthanidiphila), von denen bekannt ist, dass sie eine anaerobe Oxidation von Methan (AOM) in Verbindung mit einer Nitritreduktion durchführen54,79,80 . Im Gegensatz zu anderen AOM-Prozessen nutzen sie eine enzymatische Maschinerie ähnlich der aeroben Methantrophie, einschließlich ihres zentralen Enzyms, der Methanmonooxygenase. Der für diesen Prozess benötigte Sauerstoff wird intrazellulär durch die Disproportionierung von Stickoxid (NO) erzeugt80. Dieser methanoxidierende Enzymkomplex fehlt jedoch in CSP1-5, einem Genom, das aus Grundwasserleitersedimentproben24 gewonnen und als nicht-methanotropher Methylotropher charakterisiert wurde. Das CSP1-5-Genom teilt 89 % der 16S-rRNA-Sequenzidentität mit Ca. M. oxyfera. Die beschriebenen phylogenetischen Unterschiede zwischen CSP1-5 und dem Ca. M. oxyfera legt die Grenzen der Denitrifikation in Verbindung mit der Methanoxidation innerhalb des Methylomirabilota-Stamms fest24.

Durch die Untersuchung der SILVA-Datenbank (Version 138) kann überprüft werden, dass Methylomirabilaceae die einzige in ihrer Bibliothek registrierte Familie innerhalb der Ordnung Methylomirabilales ist. Daher haben wir gefragt, ob die CSP1-5-ähnlichen Mikroorganismen in unseren Proben möglicherweise von der SILVA-Datenbank falsch klassifiziert wurden. Um diese Frage zu beantworten, wurde ein phylogenetischer Baum unter Verwendung der SB 16S-rRNA-Amplikonsequenzen erstellt, die in den Methylomirabilota-Stamm klassifiziert wurden, und der SSU-Fragmente, die aus SB_MAG_00001 und aus drei Referenzgenomen extrahiert wurden: Ca. M. oxyfera, Ca. M. limnetica und CSP1-5. Darüber hinaus wurden auch von SILVA heruntergeladene 16S-rRNA-Sequenzen verwendet (Einzelheiten siehe Methoden). Laut Ettwig et al. (2009)81 lässt sich der Stamm Methylomirabolota in vier Gruppen einteilen: A, B, C und D. Die Gruppen A und B gelten als die dominanten Zweige und beherbergen die anaeroben methanoxidierenden Mikroorganismen. Mitglieder der CSP1-5-Familie sind in der Gruppe D untergebracht. Alle anderen Mitglieder dieses Stammes sind der Gruppe C81 zugeordnet. In dem in Abb. 4 dargestellten phylogenetischen Baum gruppierten sich die 16S-rRNA-Sequenzen in drei Hauptgruppen: Eine Gruppe wurde nur durch Sequenzen gebildet, die aus den Referenzgenomen der methanotrophen Taxa, Ca, extrahiert wurden. M. oxyfera und Ca. M. limnetica (beide Gruppe A)54,81. Der größte Cluster enthielt 22 ASVs, die in dieser Studie durch Amplikonsequenzierung und die aus den Genomen von SB_MAG_00001 und CSP1-5 extrahierten Sequenzen gewonnen wurden. Daher weist das Clustermuster darauf hin, dass die SB-Amplikonsequenzen enger mit CSP1-5 verwandt sind als die methanotrophen Genome. Dieser Befund legt nahe, dass diese Sequenzen möglicherweise von der SILVA-Datenbank falsch klassifiziert wurden und tatsächlich zur selben Familie wie SB_MAG_00001, CSP1-5 gehören könnten. Darüber hinaus enthielt dieser große Cluster auch 34 Sequenzen, die aus der SILVA-Datenbank heruntergeladen (aus marinen und terrestrischen Ökosystemen) und in die Familie der Methylomirabilaceae eingeordnet wurden. Dieser Analyse zufolge haben frühere Studien möglicherweise das Vorhandensein methanoxidierender Mikroorganismen falsch gemeldet und die Bedeutung des Methanolstoffwechsels in diesen Umgebungen vernachlässigt (Tabelle S7). Der dritte Cluster umfasste zehn Sequenzen aus der SILVA-Datenbank und nur einen ASV, der aus dieser Studie durch Amplikonsequenzierung gewonnen wurde. Alle Mitglieder dieses Clusters gehören zur Ordnung Rokubacteriales. Interessanterweise wurden mit Ausnahme des in dieser Studie erhaltenen ASV alle Sequenzen der dritten Gruppe aus terrestrischen Umgebungen gewonnen.

Phylogenetischer Baum, der die in unseren Proben erhaltenen 16S-Sequenzen der Ordnung Methylomorabilales mit der aus SB MAG 00001 gewonnenen 16S-Sequenz vergleicht. Die Analyse umfasst auch aus den Referenzgenomen gewonnene 16S-Sequenzen: Ca. Methylomirabilis oxyfera, Ca. Methylomirabilis limnetica und NC10-Bakterium CSP1–5, erhalten durch Daten, die beim NCBI (National Center for Biotechnology Information) hinterlegt sind. Darüber hinaus wurden auch 16S-rRNA-Sequenzen aus der Silva 138-Datenbank verwendet, die mindestens 95 % Ähnlichkeit mit den Sequenzen aus dieser Studie aufwiesen.

SB_MAG_00001 enthält vollständige oder nahezu vollständige Gensätze für die folgenden zentralen Kohlenstoff- und Energiestoffwechselwege: Glykolyse, Gluconeogenese, Pyruvatoxidation, TCA-Zyklus, Pentosephosphatweg und Calvin-Zyklus. Das MAG enthält Gene für die Lanthanoid-abhängige Methanoldehydrogenase (MDH) vom Xox-Typ, die Methanol in Formaldehyd oder direkt in Formiat umwandeln kann82,83,84. Es wurde auch vorgeschlagen, dass XoxF-MDH Formaldehyd zu Formiat oxidieren kann83. Mehrere Studien deuten darauf hin, dass Xox-MDH in Methylotrophen weit verbreitet ist und dass seine funktionelle Relevanz in der Umwelt wahrscheinlich mit der ausführlich untersuchten kalziumabhängigen MDH (Mxa-MDH) vergleichbar ist.

Die metabolische Rekonstruktion in Abb. 5 zeigt den vollständigen Weg des MAG zum Oxidieren von Formaldehyd zu Formiat über den 5,6,7,8-Tetrahydromethanopterin-abhängigen Weg, zusätzlich zur Formiatdehydrogenase, die Formiat zu CO280 oxidieren kann. CO2 kann über den Calvin-Zyklus, den einzigen C-Fixierungsweg, der in diesem Genom und anderen bekannten Methylomirabilales gefunden wird, assimiliert werden80,85. Dementsprechend fehlt der Serinzyklus zur Formaldehyd-Assimilation. Mithilfe von Anreicherungskulturen und Kohlenstoffisotopenverfolgungsexperimenten haben Rasigraf et al. (2014)85 zeigten, dass der methanotrophe M. oxyfera exogenes 13 CO2 assimilierte, wenn er mit CH4 versorgt wurde, was auf eine autotrophe CO2-Fixierung hinweist. Es stellt sich die Frage, ob diese nicht-methanotrophen methylotrophen Gegenstücke auch exogenes CO2 assimilieren könnten (und nicht nur aus dem Formaldehydabbau). Angesichts der weiten Verbreitung dieser Organismen in den Tiefseesedimenten des Abhangs des Santos-Beckens, die in unserer Studie vorgestellt wurden, könnte dies ein übersehener primärer Produktionsprozess in der Region sein. Allerdings wäre ein experimenteller Nachweis dieser Fähigkeit erforderlich.

Modellvorhersage des SB_MAG_00001-Metabolismus. Das Modell umfasst potenzielle Fähigkeiten im Zusammenhang mit dem Metabolismus von Methanol, Stickstoff (N) und Schwefel (S) sowie den ABC-Transportern und den Anpassungen an die Umwelt. Das Modell wurde mit den von DRAM annotierten Genen, den von GhostKoala annotierten vorhergesagten Proteinen und den Suchen nach dem Hidden-Markov-Modell (HMM) erstellt (Ergänzungstabelle 8).

Mikroorganismen, die in Sedimenten von Kontinentalhängen leben, können einer Vielzahl von Bedingungen ausgesetzt sein, darunter oligotrophe Umgebungen, niedrige Temperaturen und hoher hydrostatischer Druck (HHP). Solche Bedingungen können Organismen mit geeigneten Nischen auswählen, und durch die Erforschung des Stoffwechselpotenzials von SB_MAG_00001 könnten wir Aufschluss über die Ökologie und Anpassung dieses Mikroorganismus geben. Das Leben in oligotrophen Sedimenten erfordert Stoffwechselstrategien, um mit knappen und schwankenden Ressourcen umzugehen. In dieser Hinsicht könnte Methylotrophie eine vorteilhafte Eigenschaft darstellen, wenn man bedenkt, dass C1-Verbindungen im Ozean allgegenwärtig sind86,87,88,89. Neben Methanol kommen auch andere C1-Verbindungen wie Methan, Methylhalogenide, methylierte Amine und methylierte Schwefelverbindungen häufig in der Meeresumwelt vor89,90. Studien haben gezeigt, dass methylotrophe Mikroorganismen für den Umsatz dieser C1-Verbindungen wichtig sind und dass mikrobielle Aktivität ihre Anreicherung in Meeressedimenten verhindert91,92.

Zusätzlich zum Kohlenstoffsubstrat können Stoffwechselfähigkeiten im Zusammenhang mit dem Nährstoffkreislauf ökologische Strategien aufzeigen, die mit der Verfügbarkeit reduzierter Verbindungen und Elektronenakzeptoren gekoppelt sind. Beispielsweise enthält SB_MAG_00001 Gene für den ersten Schritt der dissimilatorischen Nitratreduktion und Denitrifikation (narGH), Pfade, die von mehreren Mikroorganismen als alternative Atemwege bei niedrigem Sauerstoffgehalt genutzt werden93,94. Darüber hinaus sind auch nxrAB, das an der Nitritoxidation beteiligt ist, und das Gen hao, das Hydroxylamin in Nitrit umwandelt, vorhanden. Was den Schwefelkreislauf betrifft, wurden Gene im Zusammenhang mit der assimilatorischen Sulfatreduktion (ASR) (sat, cysN, cysC, sir, cysK) und der Thiosulfatoxidation (sox, doxD) annotiert. ASR ist ein grundlegender Stoffwechselweg, da Schwefel ein wesentliches Element aller in Biomolekülen vorhandenen Organismen ist, beispielsweise Aminosäuren95. Darüber hinaus kann Thiosulfat ein wichtiges Zwischenprodukt im Schwefelkreislauf in Meeressedimenten sein und könnte bei der anoxischen Sulfidoxidation entstehen96.

Bezüglich des Phosphorstoffwechsels wurden Gene entdeckt, die für Polyphosphatkinase (PPK) und Exopolyphosphatase (PPX) kodieren. Diese Enzyme sind für die Akkumulation und den Abbau von PolyP verantwortlich, eine Eigenschaft, die in Umgebungen mit starken Schwankungen der Phosphatverfügbarkeit und anderen Stressarten einen Vorteil verschaffen kann97,98. Darüber hinaus weist das Vorhandensein des Gens für den Phosphonattransport (phnD) auf eine mögliche Verwendung von organischem Phosphor hin. Neben phnD lieferten andere Transporter einige Hinweise auf die potenzielle Ökophysiologie dieses Methylotrophen, darunter Transporter für Eisen, Glutamat/Aspartat, Phospholipid/Cholesterin/Gamma-HCH, Aminosäuren und Wolframat (Abb. 5).

Unter Tiefseebedingungen können Anpassungen an psychrophile und piezophile Lebensstile Vorteile bringen. Unsere Probenahmestellen reichten von 433 bis 747 m Tiefe, wo die Wassertemperaturen für die antarktische Zwischenwassermasse bis zu 5 °C betragen können28. Einige Merkmale, wie die Expression von Kälte- und Schockproteinen, können im kalten Meeresboden eine Schlüsselrolle spielen99. SB_MAG_00001 enthält cspA- und rhlB-Gene, die für das Kälteschock-Protein bzw. Kälteschock-Dead-Box-Protein-A kodieren, und es wurde vermutet, dass sie eine Rolle bei der Anpassung an Kältebedingungen spielen100,101.

Eine der wichtigsten Erkenntnisse bei der zellulären Anpassung an Bedingungen mit hohem hydrostatischem Druck ist die Ansammlung gelöster Stoffe in den Bakterien, die möglicherweise die Rolle eines „Piezolyten“ spielen und als proteinstabilisierende gelöste Stoffe wirken102. Bei Organismen, die unter HHP94 leben, wird häufig eine Anreicherung proteinstabilisierender gelöster Stoffe wie β-Hydroxybutyrat (PHB) beobachtet. Polyhydroxyalkanoat-Synthase (phaC), ein Gen, das mit der PHB-Biosynthese zusammenhängt, ist in SB_MAG_00001 vorhanden. Kompatible gelöste Stoffe können Widerstand gegen mehrere Belastungen verleihen, einschließlich hydrostatischem und osmotischem Druck103. Weitere Gene im Zusammenhang mit kompatiblen gelösten Stoffen wurden in SB_MAG_00001 gefunden: das trk-System-Kaliumaufnahmeprotein und das monovalente Kation:H+-Antiporter sowie mrp der CPA1-Familie für den Natriumausfluss. Die Gene für das periplasmatische Protein des TRAP-Transportsystems (yiaO) und die Trehalosesynthese (otsAB) scheinen nur im CSP1-5-Cluster vorhanden zu sein, während das osmoprotektive Transportsystem (opuBC) und die mechanosensitiven Kanäle (ybiO) ebenfalls vorhanden sind die Genome der methanotrophen Methylomirabilales.

Wir untersuchten die prokaryotischen Gemeinschaften in Sedimenten in Pockennarben- und Salzdiapirfeldern am Kontinentalhang im Santos-Becken. Mithilfe einer Kombination aus Metabarcoding- und metagenomischen Ansätzen im Zusammenhang mit phylogenetischen Werkzeugen beobachteten wir, dass ein nicht-methanotropher Methylotropher aus der Ordnung Methylomirabilales in allen Proben weit verbreitet war und der gewonnene MAG mit der höchsten Qualität war. Wir untersuchten das Stoffwechselpotenzial dieses Genoms (klassifiziert in die Familie CSP1–5) und beschrieben seine Fähigkeit zur Methanoloxidation sowie mehrere Gene mit dem Potenzial, die Fitness des Organismus in der Tiefseeumgebung zu verbessern. Die weit verbreitete Natur dieses Organismus lässt auf eine potenziell wichtige Rolle des Methanolstoffwechsels in diesem Kontinentalhanggebiet schließen. Wir diskutierten weiter darüber, ob es einen übersehenen autotrophen CO2-Fixierungsweg enthalten könnte.

Die Ergebnisse liefern auch Hinweise darauf, dass Studien, die nur auf Metabarcoding basieren, zu einer Fehlklassifizierung der Mitglieder der Methylomirabilaceae führen können, was für die Schlussfolgerungen hinsichtlich der Rolle der Organismen in der Umwelt von großer Bedeutung ist, da die Ordnung methanotrophe (Methylomirabilaceae) und nicht-methanotrophe (Methylomirabilaceae) enthält. methanotrophe (CSP1–5) Mitglieder. Ribosomale Sequenzen, die fälschlicherweise als Methylomirabilaceae klassifiziert wurden, wurden aus verschiedenen Umgebungen entnommen, weshalb die Relevanz des Methanolstoffwechsels in früheren Studien möglicherweise vernachlässigt wurde.

16S-rRNA-Gensequenzierungsdaten sind im National Center for Biotechnology Information Sequence Read Archives unter der BioProject-ID PRJNA818533 verfügbar. Metagenom-Rohsequenzen sind im GenBank-Repository unter der BioProject-ID PRJNA818670 verfügbar. Das MAG SB_MAG_00001 wurde in Figshare unter https://doi.org/10.6084/m9.figshare.20080031 hinterlegt.

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Wir danken Rosa Gamba (LECOM-IO/USP) und Raissa Basti Ramos (LAMA-IO/USP) für die Probenahme und wissenschaftliche Unterstützung. Wir danken dem Kapitän und der Besatzung von R/V Alpha-Crucis (IO-USP, FAPESP-Prozessnummer 2010/06147-5) für die Unterstützung der Sedimentprobenentnahme und der Initiative „Census of Deep Life“ des Deep Carbon Observatory für ihre Unterstützung bei der Metagenomsequenzierung. Wir sind sehr dankbar für die Unterstützung von Frederick Colwell und die Unterstützung von Mitch Sogin, Joseph Vineis, Andrew Voorhis und Hilary Morrison am MBL. Diese Studie wurde von der Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) finanziert (Zuschüsse: 2014/08266-2 und 2020/14356-5); Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior-Brasil (CAPES) – Finanzcode 001 (FVP-Doktorandenstipendium) und Nationaler Rat für wissenschaftliche und technologische Entwicklung (CNPq), Zuschuss 300962/2018-5 (MM de M).

Abteilung für biologische Ozeanographie, Ozeanographisches Institut, Universität São Paulo, Praça do Oceanographic, 191, São Paulo, CEP: 05508-120, Brasilien

Francielli V. Peres, Fabiana S. Paula, Amanda G. Bendia und Vivian H. Pellizari

Labor für Zell- und Molekularbiologie, Zentrum für Kernenergie in der Landwirtschaft, Universität São Paulo, Piracicaba, Brasilien

Julia B. Gontijo

Abteilung für physikalische, chemische und geologische Ozeanographie, Ozeanographisches Institut, Universität São Paulo, São Paulo, Brasilien

Michel M. de Mahiques

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MMdM und VHP konzipierten die Studie und sammelten die Proben. FVP führte die Laborexperimente durch. FVP, FSP, JBG und AGB analysierten und diskutierten die Daten. FVP und FSP haben den ersten Entwurf verfasst. Alle Autoren haben das Manuskript kritisch überarbeitet.

Korrespondenz mit Fabiana S. Paula.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Peres, FV, Paula, FS, Bendia, AG et al. Die Untersuchung prokaryontischer Gemeinschaften in Tiefseesedimenten des Südwestatlantiks zeigt, dass Methylomirabilales vorherrschend Methanol oxidieren. Sci Rep 13, 12782 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-39415-9

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Eingegangen: 12. August 2022

Angenommen: 25. Juli 2023

Veröffentlicht: 07. August 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-39415-9

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