Persistenz von Krankheitserregern und Dynamik der Bakteriengemeinschaft in tropischen Böden nach Ausbringung von Rohabwasser

Wissenschaftliche Berichte Band 13, Artikelnummer: 13435 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Ziel dieser Arbeit war es, die Persistenz von Fäkalienindikatoren und pathogenen Organismen (Salmonella spp., Escherichia coli und lebensfähige Helmintheneier) sowie die Struktur/Diversität von Bakteriengemeinschaften in Böden, die Rohabwasser (RS) erhalten, über einen längeren Anwendungszeitraum zu bewerten (3 ununterbrochene Jahre). Im Versuchsaufbau wurden drei Behandlungen definiert: (1) Kontrollboden, gekennzeichnet durch die Analyse einer zusammengesetzten Probe, die in einem Gebiet mit ähnlichem Boden, aber keinem Empfänger von RS (TSC) entnommen wurde; (2) Boden mit konventioneller Mineraldüngung und Furchenbewässerung mit Versorgungswasser (TW); und (3) gedüngter Boden mit RS, der durch Furchen (TF) aufgetragen wird. Die Ergebnisse der Persistenz pathogener Organismen und Indikatoren im TF zeigten eine hygienische Qualität, die der des Kontrollbodens (TSC) ähnelte, was möglicherweise ein geringes Risiko einer Kontamination mit im Boden vorhandenen Krankheitserregern mit sich bringt. Aufgrund der geringen Konzentration im Rohabwasser des untersuchten Systems wurde in keiner der untersuchten Behandlungen das Vorhandensein lebensfähiger Wurmeier festgestellt. Die TW-, TF- und TSC-Behandlungen hatten eine gemeinsame Bakterienvielfalt von 34,8 %. Die bakterielle Zusammensetzung des Bodens zeigte bei allen untersuchten Behandlungen eine Dominanz des Proteobacteria phylum; TF war jedoch derjenige mit der höchsten relativen Häufigkeit dieses Stammes (44,8 %).

Rohabwasser (RS) besteht aus einer komplexen Matrix, die Nährstoffe wie Stickstoff, Phosphor und andere für das Pflanzenwachstum wesentliche Elemente enthält. Es gibt jedoch Bedenken hinsichtlich der öffentlichen Gesundheit hinsichtlich der Persistenz pathogener Organismen, wenn Abwasser in den Boden gelangt. Auch Umweltbedingungen wie Temperatur, Wassergehalt, pH-Wert, Bodenzusammensetzung und das Vorhandensein konkurrierender Organismen beeinflussen die Überlebenszeit und ihren natürlichen Zerfall in der Umwelt1,2,3.

Das Vorhandensein von Wasser ist für die Kontrolle der Bodentemperatur von grundlegender Bedeutung und sorgt für günstigere Umweltbedingungen für Mikroorganismen. Umgekehrt sind extreme Bedingungen mit niedriger Luftfeuchtigkeit, Säuregehalt und Alkalität (pH < 6,0 oder pH > 8,0) für das Überleben der meisten Bakterien im Boden tendenziell ungünstig, wobei das Wachstum und die Persistenz von Darmbakterien im neutralen Boden im Allgemeinen ausgeprägter sind Böden. Vor diesem Hintergrund wird der Boden unter normalen Bedingungen zu einer unwirtlichen Umgebung für das Überleben pathogener Bakterien von RS1.

Bei der Ausbringung von Rückständen und Abwässern aus unterschiedlichen Quellen in der Landwirtschaft kann das Risiko einer Infektion durch Wurmeier bestehen, da diese eine größere Persistenz im System aufweisen als andere Mikroorganismen. Allerdings deuten die Richtlinien der Weltgesundheitsorganisation (WHO)4 darauf hin, dass eine uneingeschränkte Bewässerung mit minimalem Risiko durchgeführt werden kann, wenn das Abwasser Konzentrationen von weniger als einem Wurmeier L−1 aufweist. Die Saisonalität bestimmt die Überlebenszeit und Konzentration der Helminthen im Bewässerungsabwasser und im Boden. In der Trockenperiode kommt es aufgrund der klimatischen Bedingungen tendenziell zu einer geringeren Konzentration dieser Mikroorganismen im Medium, obwohl diese Mikroorganismen resistenter gegen widrige Bedingungen sind5.

Die Art und Weise der Abwasseraufbereitung und -behandlung sowie die richtige Wahl der landwirtschaftlichen Kulturpflanzen verringern die Risiken für die öffentliche Gesundheit erheblich6. Die angewandte Dosis eines an Krankheitserregern reichen Abwassers bestimmt die Verweildauer im Medium7. Die brasilianischen tropischen Klimabedingungen zeigen, dass Escherichia coli innerhalb von 13 Tagen nach der RS-Anwendung entfernt wird8.

Die Bodenmikrobiologie ist eine wesentliche Variable für die Aufrechterhaltung der Qualität der Umwelt, da es eine Mikrobiota gibt, die für Aktivitäten wie den Abbau organischer Bodensubstanz (OM) und die Stickstofffixierung (N) verantwortlich ist, die für den Produktionsprozess von grundlegender Bedeutung sind. Darüber hinaus zeigen Studien, dass die Anwendung von Abwasser im Boden nicht nur zur Freisetzung pathogener Mikroorganismen in die Umwelt beitragen kann, sondern auch zu einer Reihe anderer Mikroorganismen beiträgt, die sich positiv auf das Funktionieren des Bodensystems auswirken9 .

Die Verwendung von Abwasser mit geringeren Konzentrationen an pathogenen Mikroorganismen ist aus gesundheitlicher Sicht eine günstige Voraussetzung. Bei der Behandlung von Sanitärabwässern führen jedoch selbst die einfachsten Behandlungen zum Verlust essentieller Nährstoffe, hauptsächlich N und P. Studien haben gezeigt, dass in einem vereinfachten System zur Reduzierung von Krankheitserregern im Abwasser etwa 80 bis 60 % der N- und P-Nährstoffe verloren gehen P wurden jeweils entfernt10.

Gemäß den Rechtsvorschriften einiger Länder zeigen Studien, wie wichtig es ist, zwischen der letzten Anwendung kontaminierten Abwassers und dem Verzehr des Lebensmittelprodukts eine Ruhephase (Warte- oder Ruhezeit) einzuhalten, je nachdem, wie es zubereitet wird4. Während dieser Ruhephase gibt es eine deutliche Reduzierung des Kontaminationsrisikos mit potenziell vorhandenen Krankheitserregern.

Im Hinblick auf die Untersuchung von Bakteriengemeinschaften bietet die Forschung mit den 16S-Segment-rRNA-Genen eine einzigartige Gelegenheit für eine eingehende phylogenetische Analyse, um die Vielfalt der verschiedenen im Boden vorkommenden Bakterienstämme, hauptsächlich der RS-Rezeptoren, hervorzuheben. Untersuchungen mit dieser Technik haben gezeigt, dass der Umfang der phylogenetischen Vielfalt im Boden größer ist als das, was sich aus der Verwendung von Ansätzen ergibt, die auf der In-vitro-Kultivierung basieren11. Obwohl der Boden eine bemerkenswert stabile Diversität der Phylumebenen aufweist, stellt er ein äußerst vielfältiges Ökosystem im Hinblick auf das Vorhandensein mehrerer Ordnungs-, Familien-, Gattungs- und Artenebenen dar, mit mehreren noch nicht kultivierten Stämmen der verschiedenen Bakterienstämme (z. B. Proteobakterien). , Acidobakterien und Actinobakterien)12. Studien mit phylogenetischer Sequenzierung, die zur Identifizierung der Bodenbakteriengemeinschaft verwendet werden, haben sich mit der Wechselwirkung ihrer physikalischen, chemischen und physikalisch-chemischen Eigenschaften mit Veränderungen in der Häufigkeit dieser Mikroorganismen befasst13,14,15. In diesem Sinne macht die Forschung Fortschritte bei der Identifizierung von Organismen, die empfindlich auf Bodeninteraktionen mit der Mikrobengemeinschaft reagieren, und schafft so die Möglichkeit, als Indikator für die Bodenqualität zu dienen12,15.

Die Hauptinnovation dieser Arbeit ist die Analyse der Verwendung von Rohabwasser zur Düngung landwirtschaftlicher Nutzpflanzen über einen langen Zeitraum in einer mikrobiologischen Bewertung. Das Ziel dieser Arbeit bestand darin, die Persistenz pathogener Indikatoren und Organismen (Salmonella spp., Escherichia coli und lebensfähige Wurmeier) in einem Boden, der Rohabwasser (RS) über einen langen Anwendungszeitraum (3 Jahre) erhält, sowie die Struktur und Struktur zu untersuchen Vielfalt der Bakteriengemeinschaften nach 2,5 Jahren RS-Anwendung.

Das Experiment wurde in einem Bereich der Kläranlage der Minas Gerais Sanitation Company (Companhia de Saneamento de Minas Gerais – COPASA ETE – Onça) durchgeführt, die kommunales Abwasser aus den Städten Belo Horizonte und Contagem, Brasilien, behandelt geografische Koordinaten 19°49′20,6″ Süd und 43°53′46,6″ West, auf einer Höhe von 852 m.

In der Region herrscht ein feuchtes tropisches Klima, wobei die meisten Niederschläge im Sommer fallen. Der Boden in dem Gebiet bestand aus verdichtetem Material und eine ordnungsgemäße Klassifizierung war daher nicht möglich. Laut World Reference Base 2014 (Update 2015)16 weist es jedoch ähnliche Eigenschaften wie ein Technosol auf. Die anfängliche Charakterisierung des Bodens ist in Tabelle 1 dargestellt. Alle Laboranalysen wurden gemäß der von EMBRAPA17 beschriebenen Methodik durchgeführt und deckten die folgenden Parameter ab: Wasserstoffionenpotential im Wasser (pH); elektrische Leitfähigkeit gemessen in der Boden-Wasser-Suspension im Verhältnis 1:2,5 (EC); Gesamtstickstoff (Ntotal); Phosphor, Kalium, Kalzium, Magnesium und verfügbares Aluminium (P, K, Ca, Mg und AlAvail); effektive und potenzielle Kationenaustauschkapazität (CECEff und CECPot) potenzielle Säure (H + Al); Basensättigung (V); Aluminiumsättigung (m); globale spezifische Masse des Bodens (d); Bodenwassergehalt (U); granulometrische Analyse (G).

Das Experiment wurde drei Jahre lang durchgeführt, wobei eine Futterpflanze (Pennisetum purpureum) in den Boden gepflanzt wurde, wobei die folgenden Behandlungen definiert wurden: 1) Kontrollboden, gekennzeichnet durch die Analyse einer zusammengesetzten Probe, die in einem Gebiet mit ähnlichem Boden entnommen wurde , aber kein Empfänger von RS „Raw Sewage“ (TSC); 2) Boden mit konventioneller Mineraldüngung und Furchenbewässerung mit Versorgungswasser (TW) aus einem öffentlichen Trinkwasserversorgungssystem; und 3) gedüngter, bewässerter Boden mit Rohabwasser, das durch Furchen (TF) aufgebracht wird.

Alle Methoden entsprechen allen relevanten institutionellen, nationalen und internationalen Richtlinien und Gesetzen in Bezug auf die im Experiment verwendeten Pflanzen. Es ist zu beachten, dass das verwendete Pflanzenmaterial von einem angeschlossenen Institut bezogen wurde, es sich jedoch um eine kommerzielle Art handelt, die im Land des Experiments (Brasilien) frei vermarktet wird und keine gefährdete oder bedrohte Art ist.

Die Düngung mit RS erfolgte wöchentlich mit einer Dosierung, die 300 kg ha−1 pro Jahr Na18 entsprach. Tabelle 2 zeigt die physikalisch-chemische Charakterisierung des RS, das bei der Fertigation der TF-Behandlung verwendet wird. Alle Laboranalysen wurden gemäß den von APHA19 vorgeschlagenen Methoden durchgeführt. Die Versuchsfläche umfasste 0,1 ha, aufgeteilt in die drei Behandlungen. Die Bewässerung und ergänzende Wasseranwendung auf den mit RS düngebehandelten Parzellen wurde ebenfalls wöchentlich durchgeführt, und Evapotranspiration wurde verwendet, um den Wasserbedarf der Pflanzen zu berechnen20. Die durchschnittliche Jahrestemperatur (Tmean) betrug 23 °C, die durchschnittliche jährliche relative Luftfeuchtigkeit (RHmean) betrug 61 % und der durchschnittliche jährliche akkumulierte Niederschlag (Pr) betrug während des Versuchszeitraums 1353 mm21.

Die für die Analyse ausgewählten Indikatoren waren Salmonella spp., Escherichia coli (E. coli) und lebensfähige Wurmeier. Die ersten beiden sind Indikatoren für eine fäkale Kontamination, und der dritte ist ein parasitärer Indikator für eine bemerkenswertere Umweltpersistenz. Sie wurden auch deshalb ausgewählt, weil Bakterien und Helminthen unterschiedliche Entfernungsmechanismen im Abwasser und im Boden haben. Die E. coli-Analyse wurde nach der US-EPA-Methode von 160322 durchgeführt, die Salmonella spp.-Analyse wurde nach der US-EPA-Methode von 168223 durchgeführt und die Anzahl lebensfähiger Wurmeier wurde nach der Meyer-Methode24 quantifiziert.

Die Probenahme erfolgte nach dem 3. Jahr der RS-Anwendung in den drei darauffolgenden Wochen unmittelbar nach der letzten Düngung, um bessere Entwicklungsbedingungen für die Mikroorganismen zu ermitteln. Bodenproben wurden mit einer sterilisierten Schnecke gesammelt. An mehreren Stellen entlang des Versuchsbereichs wurden Proben gesammelt, die für jede Behandlung eine Sammelprobe bildeten. Die analysierte Tiefe betrug 0–5 cm, da in dieser Schicht die größte mikrobiologische Aktivität stattfindet und die meisten der aufgetragenen Mikroorganismen zurückgehalten werden, so Balkhair25.

Die Zusammensetzung und Diversität der mikrobiellen Gemeinschaft im Boden wurde durch sequenzielle Amplifikation des 16S-rRNA-Gens mithilfe der Illumina MiSeq-Plattform untersucht, um Bakterien zu identifizieren. Die molekularen Analyseschritte wurden ausführlicher in Lopes et al.15 erläutert. Die Probenahme erfolgte nach 2,5 Jahren RS-Anwendung, unmittelbar nach der letzten Düngung. Bodenproben wurden mit einer sterilisierten Schnecke gesammelt und an mehreren Stellen entlang des Versuchsgebiets gesammelt, sodass für jede Behandlung eine Mischprobe in einer Tiefe von 0–0,05 m entstand.

Der bioinformatische Teil dieser Methodik betrifft das Filtern der in den untersuchten Böden gefundenen genetischen Sequenzen, wobei gefiltert wird, um Primer, Sequenzen kleiner als 150 bp und mehrdeutige Sequenzen zu entfernen. Sequenzen mit ≥ 97 % Ähnlichkeit wurden denselben OTU-Klassifizierungen (Operational Taxonomic Unit) zugewiesen.

Mit der Zählung der OTU-Klassifikation wurden deskriptive statistische Analysen hinsichtlich der relativen Häufigkeit von Bakterien (Prozentsatz) auf Stamm-, Klassen-, Ordnungs- und Gattungsebene durchgeführt, und die Anzahl der Einheiten mit einer relativen Häufigkeit von weniger als 1 % wurde in der Tabelle dargestellt Klassifizierung „Sonstige“. Der Community Richness Index (Chao1) und die Diversitätsindizes (Shannon und Simpson) wurden in Microbiome Analyst26 berechnet.

Analysen der Makronährstoffe (N, P und K) und der organischen Bodensubstanz wurden nach 2,5 Jahren Systembetrieb durchgeführt. Die Hauptkomponentenanalyse (PCA) wurde verwendet, um die Korrelation von Bodenparametern mit der relativen Häufigkeit der angewendeten Behandlungen auf der Stammebene zu analysieren, wobei die Pearson-Korrelation mit einem Signifikanzniveau von 0,05 verwendet wurde. Es wurde die kostenlose XLSTAT-Erweiterung für Microsoft Excel verwendet.

Tabelle 3 zeigt die Ergebnisse der Analyse der Persistenz von Bakterien, die auf eine fäkale Kontamination hinweisen (Escherichia coli) und pathogenen Bakterien der Gattung Salmonella spp. auf der Bodenoberflächenschicht. Es ist wichtig darauf hinzuweisen, dass diese Analysen unmittelbar nach den drei Jahren der RS-Anwendung durchgeführt wurden, da der Boden zu diesem Zeitpunkt am längsten der Kontamination durch diese Mikroorganismen ausgesetzt war.

Bei Betrachtung von Tabelle 3 im RS-Antrag, die normalerweise beträchtliche Konzentrationen an thermotoleranten Kolibakterien enthält, hauptsächlich vertreten durch E. coli, wurde in den gesammelten Bodenproben kein Nachweis dieses Bakteriums festgestellt, sondern nur in einer Probenahme in der ersten Woche. Außerdem lässt sich erkennen, dass die TFN in den darauffolgenden Wochen einen Rückgang der E. coli-Konzentration im Boden zeigte und unter der durch die Methode vorgegebenen Nachweisgrenze blieb (< 10 MPN g−1 Boden).

Bezüglich Salmonella spp. der Kontrollboden (TSC) wies einen Maximalwert von 0,138 MPN g−1 auf; Lediglich die Analyse der bei TF eingereichten Probe in der 2. Woche ergab höhere Werte als der Kontrollboden. Die Ergebnisse zeigen ein ähnliches Verhalten wie der Kontrollboden, was darauf hindeutet, dass der Nachweis von Salmonella spp. des Systems kann vom Installationsort des Experiments aus natürlich sein.

Es ist wichtig zu betonen, dass es keine Richtwerte für die Konzentration von E. coli im Boden gibt. Allerdings sind die in der brasilianischen Gesetzgebung CONAMA Nr. 49827, der mikrobiologischen Qualität von Klärschlamm für die landwirtschaftliche Nutzung, kann bei der Bewertung der Bodenhygienebedingungen herangezogen werden. In dieser Resolution muss der am besten klassifizierte Schlamm (Klasse-A-Schlamm) einen Wert an thermotoleranten Kolibakterien von weniger als 103 MPN g−1 Gesamtfeststoffen aufweisen. Daher kann davon ausgegangen werden, dass der Boden aller Behandlungen und zu allen Bewertungszeitpunkten ein geringes Kontaminationsrisiko aufweist.

Es wurden Studien zur Bodenzerfallsrate von E. coli bei der Anwendung von Rohabwasser in Böden mit und ohne Vegetation durchgeführt, um den Stickstoffbedarf von 300 kg ha−1 Jahr−1 der Pflanzen zu decken. Diese Studie bestätigte auch, dass die Konzentrationen dieses Mikroorganismus im Medium innerhalb von zwei Wochen nach der Ausbringung des Abwassers auf den Boden tendenziell auf einen vernachlässigbaren Zustand abfallen8. Darüber hinaus gaben die Forscher an, dass sich die Düngemittelbewässerung als eine gute Technik für die Behandlung/Endentsorgung von Abwasser erwiesen habe, um diesen Mikroorganismus zu inaktivieren, was die in dieser Arbeit erzielten Ergebnisse untermauere.

Die Konzentration von Salmonella spp. Gemäß den Rechtsvorschriften der Vereinigten Staaten28 muss Schlamm der Klasse A eine TS-Konzentration von weniger als 0,75 MPN g−1 aufweisen. Laut dieser Referenz wiesen alle Analysen von Bodenproben niedrigere Werte auf, was auf ein geringes Kontaminationsrisiko schließen lässt.

Eine Studie zeigte, dass Salmonella spp. neigt dazu, im Boden beständiger zu sein als E. coli, was die Bedeutung der Belastung des Systems durch diese Mikroorganismen unterstreicht29. Es gibt unterschiedliche Faktoren, die die Überlebenszeit von Salmonella spp. beeinflussen. im Boden, mit der Tendenz, im Laufe der Zeit im System vernachlässigbar zu werden30. Mit der RS-Dosis, die in dieser Arbeit auf den Boden angewendet wird, ist daher die Persistenz von Salmonella spp. kann als sehr gering angesehen werden.

Das Vorhandensein lebensfähiger Helmintheneier wurde in den zusammengesetzten Bodenproben, die in der oberflächlichen Schicht (0–5 cm) gesammelt wurden, in den Versuchsparzellen, die allen Behandlungen unterzogen wurden, nach dreijähriger RS-Anwendung nicht festgestellt. Dieses Ergebnis kann durch die geringe Belastung des Bodens durch diese Nematoden erklärt werden, was zu ihrer hohen Verdünnung in diesem System führt, wenn man bedenkt, dass es Berichte über lange Persistenzperioden dieser Mikroorganismen gibt31.

Ein weiterer entscheidender Faktor dafür, dass Wurmeier nicht erkannt werden, ist die Verdünnung, die durch das Eindringen von Regenwasser in die Kanalisation entsteht. In der Literatur wurden Konzentrationen von nicht nachweisbar bis zu 200 Wurmeiern pro Liter Abwasser beschrieben32. In einer Studie, die die Verwendung von Abwasser mit durchschnittlichen Konzentrationen von 2,6 bis 2,8 Eiern pro Liter bei der Bewässerung von Gemüse in Ghana analysierte, zeigten die Ergebnisse eine durchschnittliche Konzentration von 3 Eiern pro Liter Boden in seiner Oberflächenschicht5. Eine Studie, die mit Klärschlamm durchgeführt wurde, der auf den Boden im südlichen Afrika und Senegal ausgebracht wurde, der bekanntermaßen reich an lebensfähigen Helmintheneiern ist, zeigte, dass die einfache Ernte des Salats 30 Tage nach dem Ausbringen des Schlamms auf den Boden das Risiko einer Kontamination verringerte akzeptable Werte, wie von der WHO festgelegt6.

Die Sequenzierung des 16S-rRNA-Gens wurde zur Bewertung der mikrobiellen Zusammensetzung und Diversität des Bodens verwendet, wobei insgesamt 245.675 hochwertige Sequenzen quantifiziert wurden, was 17.039 operativen taxonomischen Einheiten (OTU) entspricht, die in den drei untersuchten Behandlungen erhalten wurden (Tabelle 4). .

Um die Zusammensetzung der OTU, die sich innerhalb der bewerteten Behandlungen überschneidet, besser zu verstehen, wurde das Venn-Diagramm angewendet, um den Unterschied in der mikrobiellen Diversität für jede Behandlung darzustellen, wie in Abb. 1 dargestellt.

Venn-Diagramm, das die gemeinsamen und einzigartigen bakteriellen taxonomischen Einheiten (OTU) des Bodens mit Rohabwasser (TF), des Bodens mit Mineraldünger (TW) und der Bodenkontrolle (TSC) zeigt.

Beim Vergleich ist festzustellen, dass die TW mit 6.052 identifizierten Einheiten eine höhere Anzahl an OTU aufwies, was 11,47 bzw. 8,89 % mehr ist als die TF bzw. die TSC (Tabelle 4). Betrachtet man das Venn-Diagramm, stellt TW 21,7 % seiner Bakterienspezies exklusiv für diese Behandlung dar, während TF und TSC 13,7 bzw. 12,1 % der gesamten Spezies präsentieren (Abb. 1). Diese Exklusivitätsanalyse zeigt, dass die Mineraldüngung die Voraussetzungen für die Entwicklung einer größeren Anzahl von Arten schafft, die sich von TF und TSC unterscheiden.

Die TW-, TF- und TSC-Behandlungen hatten 34,8 % der Bakterienvielfalt gemeinsam; TW hatte jedoch 7,1 bzw. 6,2 % gemeinsam mit TF und TSC. Beim Vergleich von TF mit TSC ergab sich, dass sie 4,3 % der Bakterienvielfalt gemeinsam hatten. Die Studie zeigt die Ähnlichkeit in der bakteriologischen Vielfalt von Böden, die behandeltes Abwasser und Süßwasser erhalten, allerdings gibt es in Böden, die behandeltes Abwasser erhalten, eine größere Anzahl von Bakterien, die mit Nitrifikation, Kohlenstoffabbau und Fäkalienindikatoren verbunden sind9.

Der Community Richness Index (Chao1) weist auf eine Überlegenheit des Bodens der TF aufgrund der größeren mikrobiologischen Vielfalt der RS hin, und über diese Vielfalt wurde in anderen Studien berichtet33,34. Diversitätsindizes (Shannon und Simpson) spiegelten die negativen Auswirkungen der TF- und TW-Bodenbewegung wider. Auswirkungen auf die mikrobiologische Vielfalt in gestörten Böden wurden in der Literatur in einer anderen Studie dargestellt35.

In diesem Abschnitt wird die taxonomische Zusammensetzung der Probe vorgestellt, die durch Massensequenzierung des 16S-rRNA-Gens der Bakteriendomäne erhalten wurde. Bei der Beobachtung der relativen Häufigkeit auf Stammebene (siehe Abb. 2) wurde festgestellt, dass die Stämme Proteobacteria, Actinobacteria, Acidobacteria, Chloroflexi und Bacteroidetes vorherrschen und diese etwa 80 % der relativen Häufigkeit der Bakterien in den gesammelten Bakterien ausmachten Bodenproben im Versuchsgebiet, die allen Behandlungen unterzogen wurden.

Relative Häufigkeit (%) von Bakterien auf Stammebene, Klasse, Ordnung und Gattung des Bodens, der Rohabwasser (TF) erhält, des Bodens, der konventionelle Düngung (TW) und der Bodenkontrolle (TSC) erhält, nach 2,5 Jahren Experimentieren.

Es gab eine Dominanz des Proteobacteria-Stamms von 39,5, 44,8 und 43,2 %, mit einer relativen Häufigkeit von TW, TF bzw. TSC. In anderen zusammengestellten Arbeiten wurde angegeben, dass Proteobakterien der Bakterienstamm mit der höchsten relativen Häufigkeit sind, mit einem ähnlichen Durchschnittswert wie in dieser Arbeit (40 %), und dieser Stamm weist eine morphologische, physiologische und metabolische Vielfalt auf, die für die Bakterien von großer Bedeutung ist globaler Kreislauf von Kohlenstoff, Stickstoff und Schwefel im Boden11.

In einer Studie, die mit der Anwendung von behandeltem Abwasser durchgeführt wurde, wurden 17 Bakterienstämme mit Proteobakterien (32,1 %) beobachtet, gefolgt von Firmicutes (26,5 %) und Actinobakterien (14,3 %). Diese Sequenzen im Zusammenhang mit nitrifizierenden Bakterien, stickstofffixierenden Bakterien, Kohlenstoffabbauern, denitrifizierenden Bakterien, potenziellen Krankheitserregern und fäkalen Indikatorbakterien waren häufiger anzutreffen9. Diese Autoren kamen zu dem Schluss, dass das behandelte Abwasser Bakterien enthalten könnte, die in vielen Bodenfunktionen aktiv sein können, sowie einige potenzielle Krankheitserreger.

Actinobakterien zeigten eine beträchtliche relative Häufigkeit in den untersuchten Böden und waren in TSC (15 %) mit einer OTU-Zahl von 11.000 höher, während in TW und TF die relative Häufigkeit in beiden Böden 10 % betrug (Abb. 2). Dieses Ergebnis weist darauf hin, dass die Bodenbewegung für die Anbauanlage der Vorläufer dieser Verringerung von TW und TF gewesen sein könnte.

Im Boden verhalten sich Actinobakterien wie Pilze, indem sie bei der Zersetzung organischer Stoffe helfen und dabei helfen, den Pflanzen Nährstoffe zur Verfügung zu stellen. Darüber hinaus leben einige Arten in Symbiose mit den Wurzeln, die den Boden durchdringen, und binden Stickstoff für die Pflanzen im Austausch für den Zugang zu einigen der von den Pflanzen produzierten Saccharide. Auch andere Gene wie Mycobacterium sind pathogen und werden durch die Kreuzung der OTU-Genzählungen bestätigt36,37.

Der Stamm der Acidobacteria zeigte eine andere relative Häufigkeit und OTU-Anzahl als der Stamm der Actinobacteria, mit relativen Häufigkeitswerten von 9,9, 9,4 und 7,1 % für Bodenproben, die in TW, TF bzw. TSC gesammelt wurden. Trotz dieser Fülle und Vielfalt an Acidobakterien sind Informationen über ihre Physiologie und ökologische Funktion jedoch nach wie vor dürftig, was hauptsächlich auf die geringe Anzahl kultivierbarer Vertreter und ihr langsames Wachstum in vitro unter Standardlaborbedingungen zurückzuführen ist38,39.

Der Stamm Chloroflexi ist tief verzweigt und enthält aerobe und anaerobe thermophile Isolate, filamentöse anoxische Phototrophen und anaerobe Organohalogenid-Respiratoren, die in der oberen Bodenschicht häufig vorkommen40. In dieser Studie war die OTU-Zahl des Stammes Chloroflexi im TW etwa doppelt so hoch wie in den Bodenproben, die bei den anderen Behandlungen gesammelt wurden. Dies ist auf die erhöhte Verfügbarkeit von Nährstoffen zurückzuführen, die die Mineraldüngung bei ihren aufeinanderfolgenden Anwendungen bietet, was bei TF nicht der Fall ist. Dieser Faktor wurde auf Weiden nachgewiesen, die Mineraldünger aus China erhielten13.

Eine frühere Studie zeigt, dass der Stamm der Bacteroidetes in Ackerböden tendenziell abnimmt, was für den Abbau komplexer organischer Stoffe verantwortlich ist12. Der TW-Boden hatte die niedrigste OTU-Zahl (4.120). Selbst wenn es sich um einen kultivierten Boden handelte, erhöhte der TF tendenziell die OTU-Zahl (6.913), während der RS durch den Einbau von OM günstige Bedingungen für die Erhaltung und Verbesserung des Bacteroidetes-Stamms im Boden schuf.

Pathogene Organismen wie Clostridium gehören zum Stamm der Firmicutes, wurden jedoch im RS-Antrag nicht aufgeführt, da die OTU-Zahl in der TF-Bodenprobe 3.810 betrug, während sie in der TW bei 6.354 lag. Die Studie zeigt einen zunehmenden Trend der OTU-Zahlen in Ackerböden im Vergleich zu Kontrollböden, was diesen Anstieg mit unterschiedlichen physikalisch-chemischen Wechselwirkungen des Bodens in Verbindung bringt12.

In Bezug auf die Dynamik der im Boden vorkommenden Gemeinschaften war der Proteobacteria-Stamm in allen Böden am häufigsten anzutreffen. Studien zeigen, dass sein Reichtum mit zunehmender Verfügbarkeit von OM zunimmt und dass es eine Rolle bei der Stickstofffixierung in der Klasse der Alphaproteobakterien spielt, wobei die Ordnung Rhizobiales hervorsticht41,42,43,44. Diese Dynamik steht im Einklang mit den Ergebnissen dieser Studie, da TF eine größere Fähigkeit zeigte, mit OM zuzunehmen (Tabelle 2).

Der gleichen Überlegung zufolge spielt die Klasse der Betaproteobakterien, mit Schwerpunkt auf der Gattung Rhodocyclales, immer noch innerhalb des Stammes der Proteobakterien eine wichtige Rolle bei der Zersetzung anorganischer Verbindungen, während die Klasse der Deltaproteobakterien, mit Schwerpunkt auf der Gattung Myxococcales, über diese Fähigkeit verfügt zur Reduzierung von Schwefelverbindungen41,42,43,44. Wie bereits erwähnt, wurden diese Funktionen bei der Behandlung von Rohabwasser hervorgehoben.

Der Actinobacteria-Stamm, repräsentiert durch die Gattung Actinobacteria, ist bekannt für seine Resistenz und hohe Fähigkeit zum biologischen Abbau. Er spielt eine wichtige Rolle im Abbauprozess organischer und anorganischer Verbindungen und verfügt über die Fähigkeit, Phosphor und Kalium im Boden mit hohem agronomischem Wert zu lösen44,45, 46,47. Daher wurde erwartet, dass diese Gattung in Bezug auf die Häufigkeit im TF und TW hervorstechen würde. Im TSC war es jedoch ausgeprägter, das heißt, die Zugabe von OM und anderen Nährstoffen führte nicht dazu, dass sich diese Gattung abhob. Eine wahrscheinliche Erklärung ist, dass diese Gattung empfindlich auf die mechanischen Prozesse in Ackerböden reagiert und dass die Konkurrenz in einer günstigen Umgebung dies nicht zum Ausdruck brachte.

Eine Studie zeigt, dass das Vorhandensein von Schwermetallen wie Zn, Cr, Ni, Cu, Cd und As eine pestizide Wirkung auf die Entwicklung der Actinobacteria- und Proteobacteria-Stammgruppe haben kann44. Wenn man jedoch Tabelle 2 betrachtet, liegen diese in geringen Konzentrationen vor, obwohl nur Cu und Zn charakterisiert wurden, was auf den geringen Beitrag von Schwermetallen im in dieser Studie verwendeten SR hinweist.

Die relative Häufigkeit auf Klassenebene deutete darauf hin, dass im TF-Behandlungsboden Alphaproteobakterien (12,85 %), Deltaproteobakterien (14,42 %), Betaproteobakterien (12,87 %) und Gammaproteobakterien (4,53 %) überwiegen, die zum Stamm der Proteobakterien gehören. Die OTU-Zahl der Betaproteobakterien-Klasse in der TF-Probe betrug 10.203 und war damit höher als bei den anderen Behandlungen. Dieses Ergebnis kann gerechtfertigt sein, da in verschiedenen Abwässern über Betaproteobakterien in erheblichen Mengen berichtet wurde11.

Die Actinobacteria-Klasse wies im TSC eine relative Häufigkeit von 15 % auf, mit einer OTU von 10.742. Dieser Wert ist zahlenmäßig höher als bei den anderen Behandlungen, und dieses Ergebnis kann mit der Nichtbewegung des Bodens bei dieser Behandlung kombiniert werden. Die Klasse der Sphingobakterien gehört zum Stamm der Bacteroidetes, mit einer relativen Häufigkeit von 2,89 % im TW und einer OTU von 1.743, die zahlenmäßig kleiner ist als bei den anderen Behandlungen.

Die relative Häufigkeit auf Ordnungsebene zeichnete sich durch die Ordnung der Rhizobiales aus, die 7,67, 8,25 bzw. 9,86 % der relativen Häufigkeit für TW, TF und TSC aufwies. Die zur Klasse der Alphaproteobakterien gehörende Ordnung der Rhizobiales und der Stamm der Proteobakterien gedeihen in Böden mit höheren Mengen an organischem Kohlenstoff9,48.

Die Reihenfolge der Desulfuromonadales zeigte eine relative Häufigkeit von 7,86, 9,28 bzw. 6,68 % für TW-, TF- und TSC-Behandlungen. Die Ordnung desulfuromonadales gehört zur Klasse der Deltaproteobakterien und zum Stamm der Proteobakterien, die für eine wesentliche Rolle beim Abbau organischer Stoffe verantwortlich sind und an syntrophischen Assoziationen beteiligt sind, insbesondere mit Methanogenen und phototrophen grünen Schwefelbakterien49.

Betrachtet man die OTU-Zahl auf Ordnungsebene, so hatten die Burkholderiales mit einer relativen Häufigkeit von 8,2 % die höchste Zahl für die TF (6.507). Bakterien der Ordnung Burkholderiales können als Indikator für die wirksame Entfernung von Kohlenwasserstoffen bei niedrigen Sauerstoffkonzentrationen dienen50.

Die Gattungen Bradyrhizobium, Burkholderia und Geobacter zeigten im TF eine relative Häufigkeit von 3,84, 3,66 bzw. 4,02 %. Die Gattung Bradyrhizobium gehört zum Stamm der Proteobakterien, der aus Bakterien besteht, die in der Lage sind, an Pflanzenwurzeln Knötchen zu bilden, die die Stickstofffixierung im System erhöhen51.

Die Gattung Burkholderia gehört zum Stamm der Proteobakterien, worauf in Studien hingewiesen wird, da sie einige pathogene Arten dieser Gattung umfasst. Viele Stämme sind jedoch nicht pathogen und weisen wünschenswerte Eigenschaften auf, wie etwa eine vorteilhafte Assoziation mit Pflanzen und den Abbau von Schadstoffen52. Die Gattung Geobacter gehört ebenfalls zum Stamm der Proteobakterien und wies im TSC die geringste relative Häufigkeit auf (0,16 %). Dennoch wurden mit der Gattung Geobacter zufriedenstellende Ergebnisse bei biologischen Sanierungsprozessen im Zusammenhang mit der Reduzierung von Schwefelverbindungen in Verbindung gebracht53.

Abbildung 3 zeigt die Korrelation zwischen Bodeneigenschaften und der relativen Häufigkeit von Bodenbakterien als Funktion der Behandlungen. In Abb. 3 (links) waren die Parameter, die der X-Achse (PC1) entsprechen, TN, P und OM, während die Y-Achse (PC2) K war. Daher wird darauf hingewiesen, dass eine direkte positive Korrelation besteht die OM, TN und P aus dem Boden für die Behandlung, der RS (TF) erhielt, was aufgrund der ausgeprägten Menge dieser Elemente im RS zu erwarten war, wie in Tabelle 2 zu sehen ist. Das TW zeigte auch eine positive Korrelation mit das OM, TN und P, aber dies ist nicht deutlicher als bei TF. Der TW zeigte einen positiven Trend bei den K-Mengen, was größtenteils auf die schnelle Verfügbarkeit von Nährstoffen durch chemische Düngung zurückzuführen ist.

Zweidimensionales Ordinationsdiagramm der Hauptkomponentenanalyse (PCA) basierend auf dem Gehalt an Makronährstoffen und organischer Substanz im Boden (links) und der relativen Häufigkeit von Bodenbakterien auf Stammebene (rechts).

In Abb. 3 (rechts) waren die Phyla, die der X-Achse (PC1) entsprachen, Proteobacteria, Acidobacteria, Chloroflexi, Bacteroidetes, Firmicutes und Gemmatimonadetes, während auf der Y-Achse (PC2) Actinobacteria, Planctomycetes und Verrucomicrobia waren. Daher wird darauf hingewiesen, dass der TW derjenige war, der die höchste Korrelation hinsichtlich der relativen Häufigkeit aufwies, das heißt, diese Korrelation hängt nicht mit der Hinzufügung von OM und TN zusammen, die im TF vermerkt wurde, sondern höchstwahrscheinlich mit der Verfügbarkeit von Nährstoffen aus chemischer Düngung.

Der TF zeigte eine positive Korrelation mit den Bacteroides, bei denen es sich, wie bereits erwähnt, um Bakterien handelt, die für den Abbau von komplexem OM verantwortlich sind, was auf diese Korrelation des RS bei der Erhöhung des OM des TF hinweist. Dieser Anstieg ist auch auf das Vorhandensein dieses Stammes im menschlichen Darmtrakt zurückzuführen54, sodass RS seine Belastung im Boden erhöht haben muss.

Der TSC zeigte eine positive Korrelation mit den Actinobakterien. Wenn also die natürlichen Eigenschaften des Bodens beobachtet werden sollen (Tabelle 1), stellen diese keine ausdrucksstarken günstigen Bedingungen für die mikrobiologische Entwicklung hinsichtlich OM und Verfügbarkeit von Nährstoffen dar. Aus mikrobiologischer Sicht sind die Aktinobakterien jedoch aufgrund ihrer Fähigkeit, Metaboliten zu produzieren, für ihre Widerstandsfähigkeit in stressigen Umgebungen bekannt47.

Die Persistenz pathogener Indikatoren im Boden zeigte eine ähnliche Hygienequalität wie der Kontrollboden, was auf ein geringes Risiko einer Kontamination mit im Boden vorhandenen Krankheitserregern schließen lässt. Die in den drei Wochen nach der RS-Ausbringung im Boden durchgeführte Studie zeigte keine Persistenz der Indikatoren über die Zeit, da die Ergebnisse der Analysen unterhalb der Nachweisgrenze oder nahe an der Grenze lagen. Aufgrund der geringen Konzentration an Helmintheneiern im Abwasser und im untersuchten Abwasser (RS) wurden im untersuchten Boden bei keiner Behandlung lebensfähige Wurmeier nachgewiesen.

Der Boden, der konventionelle Düngung (TW) erhielt, der Boden, der Rohabwasser (TF) und Bodenkontrollbehandlungen (TSC) erhielt, wies 34,8 % der Bakterienvielfalt auf. Allerdings hatte TW 7,1 bzw. 6,2 % gemeinsam mit TF und TSC. Beim Vergleich von TF und TSC ergab sich, dass sie 4,3 % der Bakterienvielfalt gemeinsam hatten. Der Community Richness Index (Chao1) deutete auf eine Überlegenheit des Bodens der TF aufgrund der größeren mikrobiologischen Vielfalt der RS hin. Umgekehrt spiegelten Diversitätsindizes (Shannon und Simpson) die negativen Auswirkungen der TF- und TW-Bodenbewegung wider.

Es gab eine Dominanz des Proteobacteria-Stamms von 39,5, 44,8 und 43,2 %, mit einer relativen Häufigkeit von TW, TF bzw. TSC. Die relative Häufigkeit auf Klassenebene war, dass Alphaproteobakterien (12,85 %), Deltaproteobakterien (14,42 %), Betaproteobakterien (12,87 %) und Gammaproteobakterien (4,53 %) im TF-Behandlungsboden vorherrschend waren und zum Stamm der Proteobakterien gehörten. Die relative Häufigkeit auf Ordnungsebene zeichnete sich durch die Ordnung der Rhizobiales aus, die 7,67, 8,25 bzw. 9,86 % der relativen Häufigkeit für TW, TF und TSC aufwies.

In dieser Arbeit wurde aufgeklärt, welche Indizes für die Biodiversitätsentwicklung eines Bodens sind, der Rohabwasser erhält, und es ermöglicht, die Phyla, Klasse, Ordnung und Gattung zu identifizieren, die in den Böden, die den hier festgelegten Behandlungen unterzogen werden, in größerer Menge vorkommen. Daher können Sie bei der Verwendung von Rohabwasser einen Anstieg dieser Parameter feststellen, und diese Vorgehensweise kann zur Wiederherstellung der Mikrobiologie des Bodens in degradierten Gebieten genutzt werden (Ergänzende Informationen 1, 2, 3, 4).

Alle im Rahmen dieser Studie generierten oder analysierten Daten sind in diesem veröffentlichten Artikel enthalten, z. B. Abbildungen, Tabellen, Grafiken und ergänzendes Material.

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Die Autoren danken den folgenden brasilianischen Institutionen für ihre Unterstützung: Nationaler Rat für wissenschaftliche und technologische Entwicklung – CNPq; Koordination zur Verbesserung des Hochschulpersonals – CAPES; Minas Gerais State Research Support Foundation – FAPEMIG; Nationales Institut für Wissenschaft und Technologie in nachhaltigen Kläranlagen – INCT ETEs Sustentáveis.

Abteilung für Sanitär- und Umwelttechnik, Bundesuniversität Minas Gerais, Belo Horizonte, Minas Gerais, Brasilien

Marcus Vinícius Araújo Marques, Bruna Coelho Lopes, Thiago Henrique Ribeiro Silvério, Marcos von Sperling und Thiago de Alencar Neves

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Alle Autoren haben das Manuskript überprüft und verfasst.

Korrespondenz mit Marcus Vinícius Araújo Marques.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

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Nachdrucke und Genehmigungen

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Eingegangen: 4. April 2023

Angenommen: 16. August 2023

Veröffentlicht: 18. August 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-40718-0

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